一艘巨大的外星无人探测器向地球航来，它不断地发出奇特的电波信号：功率强大的信号煮沸了海水，干扰了附近的星舰并造成了广泛的破坏。此时，詹姆斯·柯克中将与他的船员们在完成了让斯波克上校复活的任务后，驾驶着从克林贡人那抢来的猛禽舰（被改名为“赏金号”）从瓦肯星返航，尽管他们已经知道了将面临军事法庭的指控：他们被指控盗窃了联邦星舰进取号，并对她的毁坏负有责任。在此关头，尚在恢复中的斯波克发现这艘外星探测器正尝试与地球上的座头鲸建立联系；但不幸的是，早在3个世纪前座头鲸就因过度的捕猎而灭绝了。
柯克命令“赏金号”进入引力弹射状态，利用太阳的万有引力而穿越时空来到20世纪后期。星舰于1986年抵达了美国加利福尼亚州的旧金山市，船员们将星舰藏在金门公园的一处草坪上。此后，他们开始寻找能与外星探测器沟通的鲸鱼、能将鲸鱼装在星舰上的容器，以及能让猛禽舰恢复能源供应的物质——在星舰穿越时空的旅途中能源几乎被耗尽。柯克与斯波克最终获得了一位鲸类专家吉莉安·泰勒博士的协助，她在索萨利托市鲸鱼协会照料两头座头鲸。